Historia powstania zajezdni tramwajowej wiąże się z pierwszym poznańskim dworcem kolejowym, który miał tu swoje miejsce. W 1848 roku powstał w tym miejscu Dworzec Jeżycki oraz stacją. Powstał wraz z budową linii kolejowej ze Stargardu do Poznania , oddaną do użytku 10 sierpnia 1848.

Założone w 1880 roku Poznańskie Towarzystwo Kolei Konnej wykupiło teren po stacji i zbudowało na nich stajnię na 80 koni, wozownię na 20 wagonów, kuźnię oraz budynek mieszkalny dla inspektora zakładowego, latrynę oraz pompę. Początkowo zajezdnia zajmowała działkę na narożniku ul. Gajowej i ul. Sienkiewicza. W 1890 roku teren zajezdni został powiększony, a osiem lat później w 1898 roku, w związku z elektryfikacją poznańskich tramwajów, wzniesiono nowe hale zajezdniowe i warsztaty, w których remontowano tramwaje. Wtedy też postawiono szachulcowy budynek na rogu Gajowej i Sienkiewicza oraz zmieniono nazwę na Poznańską Kolej Elektryczną.

W 1903 roku przebudowano torowisko od ul. Gajowej, oraz dobudowano trzecia halę. Rok później oddano do użytku budynek dyrekcji oraz nowe warsztaty. W 1908 dodano baterię akumulatorów szczytowych, które zasilały trakcję. W 1913 zajezdnia znacznie się powiększyła. Połączono wszystkie istniejące hale, powstała nowa kuźnia, a stara została przerobiona na pomieszczenie w którym zorganizowano odlewnię. Cały kompleks został natomiast wyposażony w centralne ogrzewanie i doprowadzenie ciepłej wody. Powiększono również budynek administracji z 1903 roku.

W 1924 w związku z przejściem sieci miejskiej na prąd zmienny w zajezdni pojawił się rtęciowy prostownik. W 1925 dodano kolejne warsztaty rozbudowując do obecnej długości główną halę oraz dodano wyjazd z torami od ul. Zwierzynieckiej.

W 1927 w związku z uruchomieniem komunikacji samochodowej wybudowano garaże dla autobusów, który mógł pomieścić 16 maszyn. W latach 1928-1929 powstał nowy garaż dla autobusów na 36 maszyn, a stary został przeznaczony na garaż dla mniejszych samochodów.

Po zakupie kolejnej parceli w 1936 zajezdnia osiągnęła swoją dzisiejszą wielkość czyli kwartał między ulicami Zwierzyniecką, Kraszewskiego, Sienkiewicza i Gajową, poza drobnym fragmentem na narożniku Zwierzynieckiej i Gajowej. W tym samym roku po kolejnej przebudowie hala główna osiągnęła ostateczne rozmiary, oraz dodano budynek z garażem i zapleczem socjalnym dla pracowników. Zmodernizowano również układ torowisk rozbierając ostatni budynek dworca kolejowego.

W czasie wojny zajezdnia nie uległa zniszczeniom. Była modernizowana i przebudowywana aż do 1962 roku, kiedy to Dyrekcja MPK przeniosła swoją siedzibę do budynku przy ul. Głogowskiej.

Obecnie pierwotne funkcje zajezdni zostały ograniczone na rzecz warsztatów i zaplecza służb technicznych MPK.

W 2008 roku zajezdnia została sprzedana portugalskiemu inwestorowi. Obecnie zajezdnia nie funkcjonuje, po 130 latach od jej uruchomienia. W dniu 28 grudnia 2010 o godzinie 6:47 wyjechał z niej ostatni liniowy wagon, Beijnes 3G o numerze taborowym 805